La raccolta archeologica faleriense si è formata a partire dal 1777 e si è ampliata nei secoli successivi con i reperti venuti alla luce dal sito dell'antica Falerio Picenus (odierna frazione di Piane di Falerone). Il primo ordinamento museale faleriense risale al 1928 ed avvenne all'interno del palazzo comunale. L'esposizione attuale, nei locali dell'ex Convento di S. Francesco, risale al 1966.

L'allestimento museografico attuale dispone di uno spazio complessivo di circa 100 mq. e si articola in tre sale con una sola vetrina e reperti lapidei liberi a terra, a parete o su appositi piedistalli. Considerando anche i materiali del deposito, il Museo faleriense conta trecento pezzi circa; di questi una piccola percentuale è costituita da materiale ceramico d'età pre-protostorica, mentre la restante parte della raccolta appartiene tutta alla civiltà romana. Trattasi per lo più di lapidi iscritte, sculture, elementi architettonici, tegole, anfore, mosaici, ecc... La quasi totalità del materiale qui conservato risulta di proprietà del Comune di Falerone e proviene esclusivamente dal sito dell'antico Falerio Picenus o dal suo ager, di cui sono visibili soprattutto i resti del teatro.