Il Museo archeologico, istituito nel 1903 insieme con la Pinacoteca civica da Milziade Santoni, ha sede nel Convento di San Domenico. La collezione raccoglie reperti dal paleolitico all'età romana, mosaici e frammenti di affresco, iscrizioni dedicatorie e funerarie, raccolte numismatiche, collezioni di vasi greci ed italici, frammenti di strutture architettoniche di varia epoca e provenienza. L'esposizione si articola in un Antiquarium e una sezione topografica. Nell'Antiquarium sono esposti importanti nuclei collezionistici. La sezione topografica raccoglie le testimonianze epigrafiche e i reperti relativi all'insediamento preromano, alla città romana ed al territorio nelle varie epoche.

Di grande interesse la Pinacoteca Civica, ricca di capolavori dei pittori camerti che nel Quattrocento incontrarono fortuna in Italia e ai quali nel 2002 è stata dedicata una mostra di valenza internazionale: Olivuccio di Ciccarello, Arcangelo di Cola, Girolamo di Giovanni. Spicca su tutte le opere il manifesto più sorprendente del Quattrocento marchigiano, la splendida tavola dell’Annunciazione e Cristo in Pietà del maestro Giovanni Angelo D’Antonio. Pregevoli sono una grande Croce dipinta del XIII secolo e una bella serie di ritratti dei da Varano, la dinastia che dal XIII al XVI secolo resse la Signoria e il ducato di Camerino.

La visita del polo museale continua con il Museo di scienze naturali dell’Università di Camerino, istituito alla scopo di promuovere la ricerca scientifica, la divulgazione e la didattica museale legate alla natura delle Marche e dell’ Appennino centrale. La collezione si articola in sezioni: una geo-paleontologica che presenta una notevole collezione di vertebrati fossili del Quaternario; una zoologica, con esemplari di fauna regionali.

Causa sisma 2016, il nuovo polo museale ha sede presso l'edificio Venanzina Pennesi : un nuovo allestimento che ha trasformato quello che era un deposito in un vero e proprio salotto in cui ospitare una parte delle opere delle collezioni civiche e diocesane salvate dal sisma del 2016.