Sede della Pinacoteca è, dal 1973, lo storico palazzo Bosdari di via Pizzecolli, al quale si è recentemente aggiunto un nuovo corpo di fabbrica, Palazzo Bonomini. I lavori di ristrutturazione hanno permesso di ampliare notevolmente gli spazi espositivi e hanno messo in luce una porzione di mura e il basamento di una torre inglobati nei sotterranei di Palazzo Bosdari.
La Pinacoteca è intitolata al pittore anconetano Francesco Podesti (1800-1895), che ne promosse l'istituzione fra il 1880 e il 1888 donando numerose sue opere, principalmente cartoni e bozzetti; ad esse si aggiunsero opere provenienti da chiese, fondi comunali, depositi e doni di privati. La collezione una delle più importanti delle Marche, vanta capolavori assoluti fra i quali sono da citare la stupenda “Pala Gozzi” di Tiziano Vecellio, prima opera datata e firmata dal maestro veneziano, la “Madonna con Bambino” di Carlo Crivelli, la “Sacra Conversazione”, detta anche “Pala dell’Alabarda”, di Lorenzo Lotto, e opere di Olivuccio di Ceccarello, Sebastiano Del Piombo, Andrea Lilli, il Guercino, Carlo Maratti, Francesco Podesti e molti altri.
Il Museo ospita anche una importante collezione di arte moderna con opere di Anselmo Bucci, Corrado Cagli, Edgardo Mannucci, Piero Dorazio, Maria Lai, Ivo Pannaggi, Umberto Peschi, Valeriano Trubbiani, Enzo Cucchi e altri artisti legati in gran parte alla storia del prestigioso Premio Marche. Nel nuovo allestimento è presente una nuova sala al piano terra con le opere di Francesco Podesti e una sezione dedicata a mostre temporanee. Grazie al recupero di Palazzo Bonomini e all'adeguamento strutturale di Palazzo Bosdari è stato possibile superare le barriere architettoniche rendendo il museo accessibile a tutti.
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Pinacoteca "Francesco Podesti"