Venne inaugurato nel 1790, progettato dall'architetto camerale Cosimo Morelli di Imola (1729-1812), con sala ovale e scena a tre bocche. Il triplo arcoscenico fu però subito sostituito da uno più canonico ad opera del pittore-architetto Giuseppe Lucatelli. Una nuova riforma della sala di spettacolo venne operata nel 1830 dall'architetto Pietro Ghinelli. Pregevole è il dipinto sul soffitto, dipinto a tempera, opera di Luigi Cochetti (Roma, 1802-1884) raffigurante i Numi dell'Olimpo, con Giove, Giunone, le tre Grazie e le sei Ore notturne danzanti, intenti ad ascoltare il canto di Apollo. Lo stesso Cochetti ha realizzato anche il sipario, raffigurante Armonia che consegna la cetra al genio fermano.  Nel 1830 Alessandro Sanquirico, il maggiore scenografo del tempo, dipinse per il Teatro alcuni fondali, di cui quattro ancora conservati. Al centro della sala è posto un grande lampadario a 56 bracci in ferro dorato e foglie lignee, alimentato originariamente a carburo, ordinato a Parigi nel 1830. Il nome del teatro riprende il nome della Sala dell'Aquila, collocata nella sala consiliare del Comune di Fermo posta all'interno di Palazzo dei Priori. Il teatro, che ha vissuto i fasti ottocenteschi con opere liriche e di prosa in contemporanea con le principali capitali europee e con la presenza dei più grandi artisti internazionali, è tornato ad essere al centro di una ampia e prestigiosa attività artistica grazie a eccellenti interventi di restauro, fortemente voluti dal Sindaco Ettore Fedeli e dall'Assessorato ai Lavori pubblici, che nel 1997 gli hanno restituito il suo antico splendore e consentito la riapertura al pubblico dopo diversi anni di chiusura e abbandono.